Les 24 sections, qui se divisent parfois en sous-sections, sont des associations indépendantes et reflètent ainsi la structure fédéraliste de la Suisse. Leur principale tâche consiste à développer des activités propres comme des cours de conduite, des cours de samaritains et des contrôles techniques des véhicules ainsi qu'à organiser diverses manifestations pour leurs membres. Les sections défendent les intérêts locaux et régionaux de leurs membres.

Les sections élisent elles-mêmes leurs délégués qui, avec le Conseil des sections et le conseil d'administration, sont responsables de la nomination du président central. La période législative du président central est de trois ans.

La section de Genève est la plus ancienne du TCS. En 1896, un groupe de cyclistes passionnés y a fondé le Club notamment dans le but de pouvoir traverser la frontière franco-suisse sans payer de droits de douane. Vers 1900, les premiers automobilistes ont demandé leur adhésion au TCS, qui est devenu au fil des ans le principal défenseur des intérêts des usagers de la route. Le TCS s'est engagé pour l'amélioration du réseau routier et de la signalisation. Son travail en a fait rapidement un partenaire reconnu des autorités cantonales. C'est ainsi que le TCS a jeté très tôt les bases de son engagement politique qui est aujourd'hui encore un élément important de ses statuts et de sa conception directrice.

Avec ses 24 sections, le TCS tient compte de la diversité linguistique et régionale de la Suisse et entretient un contact étroit et même personnel avec ses membres.